Родился 3 января 1892 года в Блумфонтейне, Оранжевое Свободное государство (теперь Свободное государство, ЮАР). Его родители, Артур Руэл Толкин (1857—1896), управляющий английского банка, и Мейбл Толкин (Саффилд) (1870—1904), прибыли в Южную Африку незадолго до рождения сына в связи с продвижением Артура по службе.

В начале 1895 года после смерти отца семья Толкин вернулась в Англию. Оставшись одна с двумя детьми, Мейбл обратилась за помощью к родственникам. Возвращение домой было тяжёлым — родственники матери Толкина не одобряли её брака. Семья поселилась в Сэйрхоуле (англ. Sarehole), возле Бирмингема. Мейбл Толкин имела очень скромный доход, которого только-только хватало на проживание.

Стремясь найти опору в жизни, она погрузилась в религию, приняла католичество (это привело к окончательному разрыву с родственниками-англиканами) и дала детям соответствующее образование, в результате Толкин всю жизнь оставался глубоко религиозным человеком.

Мейбл также научила сына основам латинского языка, и привила любовь к ботанике. Толкин с ранних лет любил рисовать пейзажи и деревья. Он много читал, причем с самого начала невзлюбил «Остров сокровищ» и «Гаммельнского крысолова» братьев Гримм, зато ему нравилась «Алиса в стране чудес» Люьиса Кэролла, истории про индейцев, произведения Джорджа МакДональда в стиле фэнтези и «Книга Фей» Эндрю Лэнга.

Мать Толкина умерла от диабета в 1904 году, в возрасте 34-х лет. Перед смертью она доверила воспитание детей отцу Френсису Моргану, священнику Бирмингемской церкви, сильной и неординарной личности. Именно Френсис Морган развил у Толкина интерес к филологии, за что тот был впоследствии очень благодарен.

До поступления в школу Толкин с братом много времени проводили на природе. Опыта этих лет Толкину хватило на все описания лесов и полей в его произведениях. В 1900 Толкин поступил в школу короля Эдварда (King Edward’s School), где он выучил древнеанглийский язык и начал изучать другие — валлийский, древненорвежский, финский, готский. У него рано обнаружился лингвистический талант, после изучения староваллийского и финского языков он начал разрабатывать «эльфийские» языки. Впоследствии он учился в школе святого Филиппа (St. Philip’s School) и оксфордском колледже Эксетер.

В 1908 он встретил Эдит Мари Бретт, оказавшую большое влияние на его творчество.

Влюблённость помешала Толкину сразу поступить в колледж, к тому же Эдит была протестанткой и на три года старше его. Отец Френсис взял с Джона честное слово, что тот не будет встречаться с Эдит, пока ему не исполнится 21 год — то есть до совершеннолетия, когда отец Френсис переставал быть его опекуном. Толкин выполнил обещание, не написав Мэри Эдит ни строчки до достижения этого возраста. Они даже не встречались и не разговаривали.

Вечером в тот же день, когда Толкину исполнился 21 год, он написал Эдит письмо, где объяснялся в любви и предлагал руку и сердце. Эдит ответила, что уже дала согласие на брак с другим человеком, потому что решила, что Толкин давно забыл её. В конце концов, она вернула обручальное кольцо жениху и объявила, что выходит замуж за Толкина. Кроме того, по его настоянию она приняла католичество.

Помолвка состоялась в Бирмингеме в январе 1913 года, а свадьба — 22 марта 1916 года в английском городе Уорик, в католической церкви Св. Марии. Их союз с Эдит Бретт оказался долгим и счастливым. Супруги прожили вместе 56 лет и воспитали 3 сыновей - Джона Фрэнсиса Руэла (1917), Майкла Хилари Руэла (1920), Кристофера Руэла (1924), и дочь Присциллу Мэри Руэл (1929).

В 1915 году Толкин с отличием закончил университет и пошёл служить лейтенантом в полк Ланкаширских стрелков, вскоре Джон был призван на фронт и участвовал в Первой мировой войне.

Джон пережил кровавую битву на Сомме, где погибло двое его лучших друзей, после чего возненавидел войны. Потом он заболел сыпным тифом, и после длительного лечения был отправлен домой с инвалидностью. Последующие годы он посвятил научной карьере: сначала преподавал в Университете Лидса, в 1922 году получил должность профессора англо-саксонского языка и литературы в Оксфордском университете, где стал одним из самых молодых профессоров (в 30 лет) и скоро заработал репутацию одного из лучших филологов в мире.

В это же время он начал писать великий цикл мифов и легенд Средиземья (Middle Earth), который позже станет «Сильмариллионом». В его семье было четверо детей, для них он впервые сочинил, рассказал, а потом записал «Хоббита», который был позже опубликован в 1937 году сэром Стэнли Ануином.

«Хоббит» пользовался успехом, и Ануин предложил Толкину написать продолжение, но работа над трилогией заняла длительное время и книга была закончена только в 1954 г., когда Толкин уже собирался на пенсию. Трилогия была опубликована и имела колоссальный успех, что немало удивило и автора, и издателя. Ануин ожидал, что потеряет значительные деньги, но книга лично ему очень нравилась, и он очень хотел опубликовать произведение своего друга. Книга была поделена на 3 части, чтобы после публикации и продажи первой части стало понятно, стоит ли печатать остальные.

После смерти жены в 1971 году Толкин вернулся в Оксфорд. Вскоре он тяжело заболел и в скором времени, 2 сентября 1973, умер.

Все его произведения, изданные после 1973 года, включая «Сильмариллион», изданы его сыном Кристофером.